_17_Chukanova_Lopatin_Melkumov/Image_001.gif)
Кавказский энтомол. бюллетень 11(1): 79–84 © CAUCASIAN ENTOMOLOGICAL BULL. 2015
Halictus quadricinctus (Fabricius, 1776) (Hymenoptera: Halictidae) под воздействием абиотических и биотических факторов среды
Воронежский государственный университет, Университетская пл., 1, Воронеж 394006 Россия
Voronezh State University, Universitetskaya sq., 1, Voronezh 394006 Russia. E-mail: chukanova.nina@yandex.ru, lopatin@bio.vsu.ru
Ключевые слова: Hymenoptera, Halictidae, Halictus quadricinctus, выживаемость преимагинальных фаз, содержимое ячеек, Mucor, Saccharomyces.
Key words: Hymenoptera, Halictidae, Halictus quadricinctus, survival of immature stages, contents of cells, Mucor, Saccharomyces.
Резюме. Проведен анализ влияния грибов и колебаний влажности почвы на выживаемость преимагинальных фаз и изменение структуры экскрементов в ячейках гнездящейся в почве пчелы Halictus quadricinctus. Лишь в 0.9% ячеек личинки погибли в результате развития грибов, даже после отрождения имаго грибы на экскрементах развились только в 1.8% ячеек. Как на пыльцевом хлебце, так и на экскрементах обнаружены грибы Saccharomyces sp. и Mucor sp. Низкая для гнездящихся в почве пчел доля ячеек, заселенных грибами, объясняется гнездованием в утрамбованной супесчаной почве и такими особенностями архитектуры гнезда, как камера, отделяющая ячейки от окружающей почвы, и секреторная облицовка ячеек. Обнаружено изменение структуры экскрементов в ячейках, связанное с колебаниями влажности почвы.
Abstract. The analysis of the impact of soil humidity on survival of offspring and the condition of Halictus quadricinctus cells contents was studied. Only in 0.9% of the cells larvae died as a result of fungi development, even after the emergence of the imago fungi have developed on the excrements only in 1.8% of the cells. Saccharomyces sp. and Mucor sp. were found on pollen balls as well as on excrements. Low for ground nesting bees percentage of cells infected by fungi was caused by nesting in compacted sandy loam soil and some features of the nest architecture such as cavity which separated cells from the surrounding soil and the secretory lining of the cells. Changes in the structure of excrements in the cells associated with fluctuations in soil humidity were noted.
Неотъемлемой составляющей природных экосистем, фито- и зооценозов являются грибы- микромицеты. В ячейки гнездящихся в почве пчел
споры грибов попадают как из почвы, так и с запасами пищи для личинок. В ходе сбора пыльцы и нектара пчелы заносят в гнезда нежелательные, а порой даже вредные для них вещества и организмы. В пыльце могут присутствовать споры грибов, микотоксины, водоросли, энтеропатогенные бактерии и другие микроорганизмы [Козин, 1998; Колбина, Яковлев, 1998; Dobrynin, Colombo, 2007; Илларионов, Деркач, 2008; Гробов, 1989]. В составе микобиоты обножки медоносных пчел идентифицировано более 30 видов микромицетов [Осинцева, 2009]. Добавляя к собранной пыльце нектар растений, пчелы обеспечивают грибы- микромицеты дополнительным пищевым субстратом. При переносе пчелами пыльцевой обножки в гнездо происходит ее загрязнение микробиотой атмосферного воздуха [Осинцева, Волкова, 2008].
Существенную роль в развитии потомства у гнездящихся в почве пчел играет влажность. Высокая гигроскопичность пыльцевого хлебца требует поддержания оптимальной влажности внутри ячейки. Избыточная влага сильно разжижает корм, и вероятность его заплесневения возрастает. В то же время низкая влажность приводит к пересыханию хлебца. В обоих случаях корм становится непригодным для питания личинок. Пропитка внутренних стенок ячейки секреторными веществами и растительными маслами изолирует запасенный корм от частиц почвы, защищает от механических повреждений, а также способствует регуляции влажности внутри ячейки [Радченко, Песенко, 1994]. Однако обработка ячейки изнутри влагонепроницаемым веществом не всегда защищает ее содержимое от избыточной влаги. В гнездах Augochlora pura (Say, 1837) (Halictidae) уровень влажности внутри ячейки с секреторной облицовкой может на 10% превышать уровень влажности в полостях гнезда, не имеющих подобной облицовки [May, 1972]. Данный факт, очевидно, связан с тем, что
в необлицованных полостях гнезда избыток влаги легко выпаривается, тогда как секреторная пропитка препятствует этому процессу.
Влияние специфики условий в гнездовых стациях и архитектуры гнезд на состояние содержимого ячеек и преимагинальные фазы до настоящего времени остается слабо изученным. В данной работе рассматривается агрегация гнезд в нетипичной для Halictus quadricinctus (Fabricius, 1776) гнездовой стации. Цель настоящей работы – провести анализ влияния грибов-микромицетов и колебаний влажности почвы на выживаемость преимагинальных фаз и изменение структуры содержимого в ячейках гнезда
H. quadricinctus.
Halictus quadricinctus – один из самых крупных видов пчел трибы Halictini, гнездится в почве. Типичные для этого вида гнездовые стации – обрывы, сложенные суглинками. Гнезда H. quadricinctus принадлежат к архитектурному типу камерных гнезд. В его гнездах сотовидные группы ячеек отделены от окружающей почвы полостью (гнездовой камерой). Ячейки имеют типичное для галиктин строение. Внутренняя поверхность ячеек формируется построенными из почвы стенками, покрытыми секреторной облицовкой. Завершенные ячейки пчелы запечатывают пробкой, имеющей вид относительно тонкой диафрагмы [Лопатин, 2005]. Одной из основных функций ячеек является поддержание оптимальной влажности кормовых запасов и их защита от грибов и бактерий. Гнездовая камера и секреторная облицовка ячеек в гнездах H. quadricinctus играют значительную роль в регуляции влажности внутри ячейки. Предполагается, что гнездовая камера может облегчать вентиляцию и дренаж ячеек [Michener, 1964; Knerer, 1980; Радченко, Песенко, 1994]. Высокая влажность может стать причиной развития грибов- микромицетов на содержимом ячеек – пыльцевом хлебце и экскрементах. Пыльца растений богата углеводами, белками, витаминами, микроэлементами и представляет собой полноценный питательный субстрат для грибов [Илларионов, Деркач, 2008]. Попав в такие благоприятные для развития условия, споры быстро прорастают, в результате развития грибов изменяются цвет, форма и структура пыльцевого хлебца или экскрементов в ячейках H. quadricinctus.
Исследованные гнезда H. quadricinctus входят в состав агрегации гнезд, расположенной на левом берегу реки Усмань в окрестностях биологического учебно-научного центра ВГУ «Веневитиново», на грунтовой дороге с сильно утрамбованной супесчаной почвой (51°48′33.9″N / 039°22′19.1″E). Это единственное место гнездования H. quadricinctus, известное на территории Усманского бора.
Раскопки гнезд производили в конце существования либо уже после распада семьи. Всего изучено 10 гнезд, содержавших в общей сложности 223 ячейки. Изячеексвидимымипризнакамизаражения грибами-микромицетами или изменения структуры
Рис. 1. Экскременты из ячеек Halictus quadricinctus, распавшиеся на фрагменты, при увеличении в 5 раз.
Fig. 1. The excrements broken into fragments with increasing in 5 times from Halictus quadricinctus cells.
экскрементов отбирали пробы для микологического анализа. Для извлечения содержимого из ячеек использовали препаровальные иглы. Перед началом работы с новой ячейкой иглы обрабатывали 80%-м спиртом для исключения вероятности загрязнения образцов. Для изготовления препаратов содержимое ячеек помещали на предметное стекло и заливали каплей разогретой глицерин-желатины, подкрашенной сафранином, после чего накрывали покровным стеклом [Барыкина и др., 2004]. Идентификацию грибов проводили по методикам Эллиса, Суттона и де Хуга с соавторами, с изменениями, соответствующими задачам настоящего исследования [Ellis, 1971; Sutton, 1980; de Hoog et al., 2000]. Для определения грибов использовали микроскопы МБС-10 и Микромед-1 с последующей фотосъемкой микроскопированных объектов при помощи цифровой камеры Canon PowerShot SX 260 HS.
Связь зараженности гнезда грибами с глубиной гнездования, размером гнездовой камеры и числом ячеек в гнезде оценивали с помощью теста корреляции Спирмена. Под зараженностью гнезда понимали число ячеек, заселенных грибами какого-либо вида, выраженное в процентах от общего числа ячеек в гнезде. Полученные результаты были статистически обработаны с помощью программы Statistica, v. 6.0 (Statsoft Inс, USA 1984–2001). Описание выборочного распределения признаков приведено в виде «Me [25; 75] [min; max]» (M – медиана; 25 и 75 – 1-й и 3-й квартили; min и max – минимальное и максимальное значения).
Названия таксонов грибов приводятся в соответствии с данными MycoBank [www. indexfungorum.org] и Index Fungorum [http://www. mycobank.org] (по состоянию на 19.04.2015) и расположены согласно системе, представленной в словаре грибов Айнсворта и Бисби [Kirk et al., 2008].
Раскопки гнезд H. quadricinctus были выполнены в июне – октябре 2007–2009 годов. Живые преимагинальные фазы пчел в это время в гнездах уже отсутствовали. В ячейках, из которых вышли имаго, к верхним стенкам были приклеены экскременты. В изученной агрегации гнезд H. quadricinctus ячейки строились в относительно тонком слое утрамбованной супесчаной почвы на грунтовой дороге. Ячейки, в которых были обнаружены грибы, располагались приблизительно на равной глубине в верхних, средних и нижних частях сот (табл. 1). Доля ячеек, в которых
Таблица 1. Видовой состав грибов в анализируемых пробах. Table 1. Fungi species composition in the analyzed samples.
личинки погибли в результате роста грибов на пыльцевом хлебце, составила 0.9% от общего числа ячеек (2 из 223 ячеек). Доля ячеек, в которых личинки погибли по неизвестным причинам (вероятно, в результате бактериальных инфекций), составила 0.5% от общего числа ячеек (1 из 223). Доля ячеек, в которых грибы развились после отрождения имаго – 1.8% (4 из 223).
Гнездовые камеры располагались в среднем на глубине 9 см [9; 10] [5; 13] и имели среднюю высоту
7.5 см [6; 9] [4; 11]. Среднее число ячеек в гнезде – 22.5 [13; 30] [8; 43]; зараженность ячеек грибами в среднем составила 2.7% [0; 1] [0; 3]. Обнаружена некоторая
_17_Chukanova_Lopatin_Melkumov/Image_002.jpg)
_17_Chukanova_Lopatin_Melkumov/Image_003.gif)
Рис. 2. Фрагмент экскрементов нетипичной структуры из ячеек
Halictus quadricinctus при увеличении в 125 раз.
Fig. 2. A fragment of excrements atypical patterns with increasing in 125 times from Halictus quadricinctus cells.
сопряженность между глубиной гнездовой камеры и зараженностью грибами, но при небольших объемах выборки эта связь статистически не значима: rs = 0.57, n = 10, p = 0.08.
Некоторые открытые ячейки заполнены экскрементами нетипичной структуры. В этих ячейках корочка экскрементов распалась на мелкие фрагменты, похожие на стружку, длиной 1–4 мм (рис. 1, 2). Четыре из пяти подобных ячеек расположены в нижней части сотовидных групп ячеек. Грибы обнаружены в двух из пяти ячеек с экскрементами нетипичной структуры.
В результате микологического обследования
10 проб были обнаружены грибы родов Mucor Fresenius, 1850 и Saccharomyces Meyen, 1838, относящиеся соответственно к классам Zygomycetes и Saccharomycetes, порядкам Mucorales и
Saccharomycetales, семействам Mucoraceae и Saccharomycetaceae (табл. 1). Мукор обнаружен в 1-й, 3-й, 6-й и 7-й пробах, дрожжевые колонии – во 2-й, 3-й, 4-й и 7-й, в остальных ячейках грибы отмечены не были.
Проба № 1 – мицелиальный тип колонии мукора в виде паутинистого налета (рис. 3), спорангиоспоры темного цвета.
Проба № 2 – дрожжевой тип колонии округлой формы, гладкая периферическая часть клеток бледно- желтого цвета.
Проба № 3 – дрожжевой тип колонии округлой или продолговатой формы, гладкая периферическая часть клеток бледно-кремового цвета, встречается редко; мицелиальный тип колонии, головки мукора с хорошо выраженными спорангионосцами со спорангиоспорами темного цвета.
Проба № 4 – дрожжевой тип колонии округлой формы, гладкая периферическая часть клеток бледно- желтого цвета.
Проба № 6 – мицелиальный тип колонии, головки мукора с почти черными спорангионосцами с бесцветными или более темными спорангиоспорами.
Проба № 7 – дрожжевой тип колонии округлой формы, гладкая периферическая часть клеток бледно-желтого цвета (рис. 4); мицелиальный тип колонии, головки мукора с хорошо выраженными спорангионосцами со спорангиоспорами темного цвета.
Колонии грибов родов Saccharomyces и Mucor обнаружены как на пыльцевых хлебцах, так и на экскрементах типичной и нетипичной структуры. Колонии грибов рода Saccharomyces определены в двух из семи ячеек с экскрементами и в двух из трех ячеек с пыльцевым хлебцем. В одной из пяти ячеек с экскрементами нетипичной структуры обнаружены только гифы Mucor sp., в одной ячейке – только колонии Saccharomyces sp., в трех ячейках грибы не обнаружены. Можно заключить, что грибы Saccharomyces sp. и Mucor sp. в ячейках гнезд
_17_Chukanova_Lopatin_Melkumov/Image_004.gif)
Рис. 3–4. Колонии грибов из ячеек Halictus quadricinctus при увеличении в 125 раз.
– мицелиальный тип колонии Mucor Fresenius, 1850; 4 – дрожжевый тип колонии Saccaromyces Meyen, 1838. Figs 3–4. Mould colonies with increasing in 125 times from the Halictus quadricinctus cells.
– mycelial colony type of Mucor Fresenius, 1850; 4 – yeast colony type of Saccaromyces Meyen, 1838.
H. quadricinctus развиваются как напыльцевых хлебцах, так и на экскрементах различной структуры. При микроскопировании обнаружено, что размножение в ячейках дрожжей ограничивает рост мукора и подавляет образование органов спороношения. При этом мукор представлен мицелием в виде сильно разветвленных нитей (гиф), пронизывающих субстрат.
Обычно экскременты у H. quadricinctus упорядочены в виде расположенных параллельно друг к другу «колбасок» толщиной около 0.4 мм и длиной 2.5–3 мм, образующих 2–3 слоя общей толщиной до 1 мм. «Колбаски» приклеены в верхней части ячейки ближе ко дну и ориентированы вдоль ячейки (рис. 5). В части ячеек экскременты могут сливаться в почти однородную шероховатую корочку, что, по-видимому, происходит при более высокой влажности внутри гнезда [Лопатин, 2005]. В гнездах H. quadricinctus в нижних ячейках сот, обычно не изолированных от субстрата камерой, содержимое хуже защищено от колебаний влажности, связанных с изменением влажности окружающей их почвы. При многократном увлажнении и высыхании экскременты подвергаются деформации и распадаются на отдельные фрагменты. Изменение типичной структуры экскрементов в ячейках впервые обнаружено у H. quadricinctus. Грибы не найдены в большинстве ячеек с распавшимися на фрагменты экскрементами.
Высокая влажность в ячейке сама по себе не приводит к гибели потомства, но создает благоприятные условия для прорастания спор грибов. Повреждение кормовых запасов и заражение потомства бактериями и грибами, в том числе патогенными, является одной из основных, если не главной, причиной гибели развивающегося потомства у большинства гнездящихся в почве пчел [Радченко, Песенко, 1994]. Пчелы семейства Andrenidae родов Calliopsis Smith, 1853, Nomadopsis Rozen, 1958 и Perdita Smith, 1853 для исключения заплесневения пыльцевого хлебца покрывают его влагонепроницаемой воскоподобной пленкой неизвестного происхождения [Rozen, 1967; Rozen, Jr., 2008]. У некоторых пчел секреторная облицовка ячеек обладает фунгицидными и бактерицидными свойствами [Радченко, Песенко, 1994]. Споры дрожжеподобных грибов отличаются высокой устойчивостью к внешним воздействиям. При попадании грибов с кормом в организм медоносных пчел споры прорастают, вызывают некрозы, нарушают функции пищеварительной и дыхательной систем, грудных мышц [Черкасова, Давыденко, 1991]. Некоторые из сапрофитных мукоровых грибов (Mucor racemosus Bulliard, 1791) являются продуцентами разного рода токсинов, вызывающих отравление животных, в том числе насекомых [Билай, Пидопличко, 1970]. Учитывая данные исследований по изучению микобиоты пыльцевой обножки медоносных пчел, источником спор грибов в ячейках Н. quadricinctus является, вероятнее всего, пыльцевой хлебец. Обогащение микробиоты пыльцевой обножки происходит при перемещении ее внутри гнезда в процессе провиантирования ячеек. Плесневые грибы Mucor sp., обнаруженные в исследуемых пробах, широко распространены в верхнем слое почвы и развиваются на органических остатках.
_17_Chukanova_Lopatin_Melkumov/Image_005.gif)
Рис. 5. Типичная структура экскрементов из ячеек Halictus quadricinctus при увеличении в 10 раз.
Fig. 5. The typical excrements structure with increasing in 10 times from Halictus quadricinctus cells.
В гнездах Seladonia subaurata (Rossi, 1792) (Halictidae) основным биотическим фактором, лимитирующим численность потомства, являются плесневые грибы, от которых гибнет около 36% особей на преимагинальных фазах [Лопатин, 2002]. В гнездах Н. quadricinctus доля ячеек, заселенных грибами, в значительной степени зависит от свойств почвы и количества осадков и других абиотических факторов. В агрегации гнезд близ села Старая Ольшанка, Воронежской области, расположенной на глинистом обрыве, в 18% ячеек с погибшими преимагинальными фазами обнаружены гифы грибов, а в 10% ячеек преимагинальные фазы погибли от высыхания [Лопатин, 2005]. В агрегации в окрестностях биоцентра ВГУ «Веневитиново» в гнезде, использовавшемся пчелами не менее 3 лет [Чуканова, Лопатин, 2013] и исследованном в 2010 году, в сотах, построенных в 2010 году, доля ячеек с заплесневевшим содержимым составила 12% (5 из 42 ячеек) [Чуканова, Лопатин, 2011]. В эусоциальном гнезде, исследованном в 2011 году, доля ячеек с заплесневевшим содержимым составила 14% (6 из 43 ячеек) [Лопатин, Чуканова, 2011].
Доля ячеек с заплесневевшим содержимым, обнаруженных при анализе 223 ячеек из 10 гнезд Н. quadricinctus, раскопанных в 2007–2009 годах, оказалась существенно ниже и составила 2.7% от общего числа ячеек (табл. 1). По нашему мнению, причиной этого является сочетание эдафических условий в изученной гнездовой стации и особенностей архитектуры гнезда данного вида пчел. Гнездование в утрамбованной, прогреваемой солнцем, хорошо проницаемой для воздуха и влаги супесчаной почве секреторная облицовка внутренних стенок ячеек и гнездовые камеры в значительной степени предохраняют развивающееся потомство и содержимое ячеек от воздействия неблагоприятных абиотических и биотических факторов. По этим причинам доля преимагинальных фаз, погибших в результате размножения грибов и неблагоприятной влажности, значительно ниже, чем в гнездах других видов земляных пчел с ячейками, не окруженными полостями, и в гнездах Н. quadricinctus, построенных в типичных для данного вида гнездовых стациях в глинистых почвах.
Сопряженность зараженности грибами гнезд с высотой гнездовой камеры (и, соответственно,
с числом ячеек), вероятно, объясняется тем, что при строительстве крупных сот пчелы вынуждены углубляться в слои почвы с менее благоприятными условиями влажности. Кроме того, с увеличением объема заготавливаемой пыльцы возрастает вероятность попадания в гнезда спор грибов- микромицетов. Для статистически значимого подтверждения влияния данных факторов на выживаемость потомства Н. quadricinctus необходимо провести дополнительные раскопки гнезд и выполнить исследования на выборках большего объема.
Авторы выражают благодарность В.Б. Голубу (Воронежский государственный университет, Воронеж, Россия) за научное руководство при проведении исследований, Е.А. Мелькумовой (Воронежский государственный аграрный университет, Воронеж, Россия) за помощь в проведении лабораторных исследований, Н.Д. Добрынину (Воронежский государственный аграрный университет, Воронеж, Россия) за ценные замечания при подготовке рукописи к печати, Л.Ю. Русиной (Зоологический музей Московского государственного университета, Москва, Россия) и А.В. Фатерыге (Карадагский природный заповедник, Феодосия, Россия) за замечания, рекомендации и помощь в анализе материала, позволившие качественно улучшить статью, Н.И. Простакову за помощь в организации работ на территории биоцентра ВГУ «Веневитиново».
Барыкина Л.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалилова Х.Х, Ильина Г.М., Чубатова Н.В. 2004. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы. М.: Изд-во МГУ. 312 с.
Билай В.И., Пидопличко Н.М. 1970. Токсинообразующие микроскопические грибы и вызываемые ими заболевания человека и животных. Киев: Наукова думка. 292 с.
Гробов О.Ф. 1989. Пчелы – индикаторы окружающей среды.
Пчеловодство. 12: 2–5.
Илларионов А.И., Деркач А.А. 2008. Ксенобиотики в пчелах и продуктах пчеловодства. Агрохимия. 3: 85–96.
Козин Р.Б. 1998. Пчелы как индикаторы состояния окружающей среды. В кн.: Экология и охрана пчелиных. Материалы 2-й международной научной конференции (Саранск, 27–29 мая 1998 г.). Саранск: Министерство экологии и природопользования Республики Мордовия: 64–70.
Колбина Л.М., Яковлев О.Г. 1998. Контроль за состоянием окружающей среды с помощью медоносных пчел и их продуктов на территории Удмуртской республики. В кн.: Экология и охрана пчелиных. Материалы 2-й международной научной конференции (Саранск, 27–29 мая 1998 г.). Саранск: Министерство экологии и природопользования Республики Мордовия: 85–88.
Лопатин А.В. 2002. Гнездование пчелы Seladonia subaurata (Rossi)
(Hymenoptera, Halictidae) в восточноевропейской лесостепи.
Энтомологическое обозрение. 81(2): 298–311.
Лопатин А.В. 2005. Гнездование субсоциальной пчелы Halictus quadricinctus (Fabricius) (Hymenoptera, Halictidae) в Воронежской области. В кн.: Труды учебно-научного центра Воронежского государственного университета «Веневитиново». Состояние и проблемы экосистем среднерусской лесостепи. Вып. 19. Воронеж: Изд-во ВГУ: 81–87.
Лопатин А.В., Чуканова Н.В. 2011. Эусоциальное поведение пчелы Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). В кн.: Природничий Альманах. Бiологiчнi науки. Збірник наукових праць. Вип. 16. Херсон: Изд-во Херсонского государственного университета: 63–71.
Осинцева Л.А. 2009. Пчелиная обножка – индикатор состояния окружающей среды. Пчеловодство. 9: 11.
Осинцева Л.А., Волкова М.В. 2008. Формирование микробиоты обножки медоносных пчел в зависимости от ее пыльцевого состава. В кн.: Биология: теория, практика, эксперимент. Материалы международной научной конференции, посвященной 100-летию со дня рождения Е.В. Сапожниковой (Саранск, 6–7 декабря 2007 г.). Саранск: Изд-во Мордовского государственного университета: 124–126.
Радченко В.Г., Песенко Ю.А. 1994. Биология пчел (Hymenoptera, Apoidea). СПб.: Изд-во Зоологического института РАН. 350 с.
Черкасова А.И., Давыденко И.К. 1991. Словарь-справочник по пчеловодству. Киев: Урожай. 416 с.
Чуканова Н.В., Лопатин А.В. 2011. Многолетнее гнездо Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). В кн.: Труды учебно-научного центра Воронежского государственного университета «Веневитиново». Состояние и проблемы экосистем среднерусской лесостепи. Вып. 25. Воронеж: Изд-во ВГУ: 175– 181.
Чуканова Н.В., Лопатин А.В. 2013. Архитектура гнезд пчелы Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). В кн.: Труды учебно-научного центра Воронежского государственного университета «Веневитиново». Состояние и проблемы экосистем среднерусской лесостепи. Вып. 27. Воронеж: Изд-во ВГУ: 120– 127.
Dobrynin N.D., Colombo M. 2007. Factors affecting pesticides hazard to different kinds of pollinators. Bolletino di Zoologia Agraria e di Bachicoltura. Serie II. 39(3): 243–253.
Ellis M.B. 1971. Dematiaceous hyphomycetes. Kew: Commonwealth Agricultural Bureaux. 608 р.
Hoog G.S. de, Guarro J., Gené J., Figuras M.J. 2000. Atlas of clinical fungi. Utrecht – Reus: Centraalbureau voor Schimmelcultures, Universitat Rovira i Virgili. 1126 р.
Index Fungorum. Available at: www.indexfungorum.org (accessed 19.04.2015).
Kirk P.M., Cannon P.F., Minter D.W., Stalpers J.A. 2008. Ainsworth and Bisby’s Dictionary of the Fungi. Wallingford: CABI. 771 p.
Knerer G. 1980. Biologie und Sozialverhalten von Bienenarten der Gattung Halictus Latreille (Hymenoptera: Halictidae). Zoologische Jahrbücher. 107(4): 511–536.
May D.G.K. 1972. Water uptake during larval development of a sweat bee, (Hymenoptera: Apoidea). Journal of the Kansas Entomological Society. 45(4): 439–449.
Michener C.D. 1964. Evolution of the nests of bees. American Zoologist.
4(2): 227–239.
MycoBank. Available at: http://www.mycobank.org (accessed 19.04.2015).
Rozen J.G. 1967. Review of the biology of panurgine bees, with observation on North American forms (Hymenoptera, Andrenidae). American Museum Novitates. 2297: 1–44.
Rozen J.G., Jr. 2008. The solitary bee Calliopsis zebrata: biological and distributional notes and description of its larva (Hymenoptera: Andrenidae: Panurginae). American Museum Novitates. 3632: 1–12.
Sutton B.C. 1980. The Coelomycetes – Fungi imperfecti with pycnidia, acervuli and stromata. Kew: Commonwealth Mycological Institute. 696 p.
N.V. Chukanova, A.V. Lopatin, G.M. Melkumov
Barykina L.P., Veselova T.D., Devyatov A.G., Dzhalilova H.H, Il’ina G.M., Chubatova N.V. 2004. Spravochnik po botanicheskoy mikrotekhnike. Osnovy i metody [Reference book of botanical microtechnology. Foundations and methods]. Moscow: Moscow University Press. 312 p. (in Russian).
Bilay V.I., Pidoplichko N.M. 1970. Toksinoobrazuyushchie mikroskopicheskie griby i vyzyvaemye imi zabolevaniya cheloveka i zhivotnykh [Toxin-forming fungi and diseases of human and animals caused by them]. Kiev: Naukova dumka. 292 p. (in Russian).
Cherkasova A.I., Davydenko I.K. 1991. Slovar’-spravochnik po pchelovodstvu [Dictionary of beekeeping]. Kiev: Urozhay. 416 p. (in Russian).
Chukanova N.V. Lopatin A.V. 2011. Perennial nest of Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). In: Trudy uchebno- nauchnogo tsentra Voronezhskogo gosudarstvennogo universiteta “Venevitinovo”. Sostoyanie i problemy ekosistem srednerusskoy lesostepi [Proceedings of the educational-scientific center of Voronezh State University “Venevitinovo”. State and problems of the middle Russian forest-steppe ecosystems]. Vol. 25. Voronezh: Voronezh State University Press: 175–181 (in Russian).
Chukanova N.V., Lopatin A.V. 2013. Nesting architecture of the Bee Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). In: Trudy uchebno- nauchnogo tsentra Voronezhskogo gosudarstvennogo universiteta “Venevitinovo”. Sostoyanie i problemy ekosistem srednerusskoy lesostepi [Proceedings of the educational-scientific center of Voronezh State University “Venevitinovo”. State and problems of the middle Russian forest-steppe ecosystems]. Vol. 27. Voronezh: Voronezh State University Press: 120–127 (in Russian).
Dobrynin N.D., Colombo M. 2007. Factors affecting pesticides hazard to different kinds of pollinators. Bolletino di Zoologia Agraria e di Bachicoltura. Serie II. 39(3): 243–253.
Ellis M.B. 1971. Dematiaceous hyphomycetes. Kew: Commonwealth Agricultural Bureaux. 608 р.
Grobov O.F. 1989. Bees as indicators of environmental condition.
Pchelovodstvo. 12: 2–5. (in Russian).
Hoog G.S. de, Guarro J., Gené J., Figuras M.J. 2000. Atlas of clinical fungi. Utrecht – Reus: Centraalbureau voor Schimmelcultures, Universitat Rovira i Virgili. 1126 р.
Illarionov A.I., Derkach A.A. 2008. Xenobiotics in bees and beekeeping products. Agrohimiya. 3: 85–96. (in Russian).
Index Fungorum. Available at: www.indexfungorum.org (accessed 19.04.2015).
Kirk P.M., Cannon P.F., Minter D.W., Stalpers J.A. 2008. Ainsworth and Bisby’s Dictionary of the Fungi. Wallingford: CABI. 771 p.
Knerer G. 1980. Biologie und Sozialverhalten von Bienenarten der Gattung Halictus Latreille (Hymenoptera: Halictidae). Zoologische Jahrbücher. 107(4): 511–536.
Kolbina L.M., Yakovlev O.G. 1998. Monitoring the state of the environment with the help of honey bees and their products in the territory of the Republic of Udmurtia. In: Ekologiya i okhrana pchelinykh. Materialy 2-y mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii [Ecology and conservation of bees. The proceedings of the 2nd international scientific conference (Saransk, Russia, 27–29 May, 1998)]. Saransk:
The Ministry of ecology and natural resources of the Republic of Mordovia: 85–88 (in Russian).
Kozin R.B. 1998. Bees as indicators of environmental condition. In: Ekologiya i okhrana pchelinykh. Materialy 2-y mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii [Ecology and conservation of bees. The proceedings of the 2nd international scientific conference (Saransk, Russia, 27–29 May, 1998)]. Saransk: The Ministry of ecology and natural resources of the Republic of Mordovia: 64–70 (in Russian).
Lopatin A.V. 2002. Nesting of the Bee Seladonia subaurata (Rossi) (Hymenoptera, Halictidae) in the Eastern European Forest-Steppe. Entomological Review. 82(9): 1116–1127.
Lopatin A.V. 2005. Nesting of Halictus quadricinctus (Fabricius) (Hymenoptera, Halictidae) in Voronezh Region. In: Trudy uchebno- nauchnogo centra Voronezhskogo gosudarstvennogo universiteta “Venevitinovo”. Sostoyanie i problemy ekosistem srednerusskoy lesostepi [Proceedings of the educational-scientific center of Voronezh State University “Venevitinovo”. State and problems of the middle Russian forest-steppe ecosystems]. Vol. 19. Voronezh: Voronezh State University Press: 81–87 (in Russian).
Lopatin A.V., Chukanova N.V. 2011. Eusocial behavior of the Bee Halictus quadricinctus (F.) (Hymenoptera, Halictidae). In: Pryrodnychyj Al’manah. Biologichni nauky. Zbirnyk naukovyh prac’ [Nature Almanac. Biological science. Collected Works]. Vol. 16. Kherson: Kherson State University Press: 63–71 (in Russian).
May D.G.K. 1972. Water uptake during larval development of a sweat bee, (Hymenoptera: Apoidea). Journal of the Kansas Entomological Society. 45(4): 439–449.
Michener C.D. 1964. Evolution of the nests of bees. American Zoologist.
4(2): 227–239.
MycoBank. Available at: http://www.mycobank.org (accessed 19.04.2015). Osintseva L.A. 2009. Beebread as indicator of environmental condition.
Pchelovodstvo. 9: 11 (in Russian).
Osintseva L.A., Volkova M.V. 2008. The formation of the microbiota of honey bees beebread depending on its pollen composition. In: Biologiya: teoriya, praktika, eksperiment. Materialy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii, posvyashchennoy 100-letiju so dnya rozhdeniya
E.V. Sapozhnikovoy [Biology: theory, practice, experiment. Proceedings of the international scientific conference devoted to the 100th anniversary since the birth of E.V. Sapozhnikova (Saransk, Russia, 6–7 December, 2007)]. Saransk: Mordovian State University Press: 124–126 (in Russian).
Radchenko V.G., Pesenko Yu.A. 1994. Biologiya pchel (Hymenoptera, Apoidea) [Biology of bees (Hymenoptera, Apoidea)]. St. Peterburg: Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences. 350 p. (in Russian).
Rozen J.G. 1967. Review of the biology of panurgine bees, with observation on North American forms (Hymenoptera, Andrenidae). American Museum Novitates. 2297: 1–44.
Rozen J.G., Jr. 2008. The solitary bee Calliopsis zebrata: biological and distributional notes and description of its larva (Hymenoptera: Andrenidae: Panurginae). American Museum Novitates. 3632: 1–12.
Sutton B.C. 1980. The Coelomycetes – Fungi imperfecti with pycnidia, acervuli and stromata. Kew: Commonwealth Mycological Institute. 696 p.